本作设定在第一部剧情结束八到十年之后的世界中展开，讲述少年游城十代报名参加决斗学院考试，并在学院学习生活中发生的一连串故事。

公主文竹逃婚意外穿越，新世界充满好奇的同时，又惦记着重返古代

常常幻想著“突然的夜逃、突然的告白及突然的分离”的平凡女生松前绪花，这些幻想于某一天突然成真了——突然离开一直生长的东京而搬到由从未见过面、说过话的祖母开办的温泉旅馆 喜翠庄上居住及工作。在那里，绪花遇见了不同的人并认识到她从未认识的新世界。在新生活里，虽然绪花会因为辛苦而哭，但对她来说，这是能让她这朵细小的花蕾开放的新世界，所以她忍耐著并努力地工作下去。随著太阳的引导，绪花这朵细小的花蕾将会盛放出很大很漂亮的花朵。

暗吉尔，埃塔格…过去的宿敌不断复苏！ 还有谜一样的邪恶奥特曼，黑暗艾克斯和黑暗捷德登场！

公元2000年8月，葛城考察队到达南极，发现了地下空洞中的巨大人形生命体Adam以及隆基努斯之枪。葛城计划进行人类基因与Adam融合的接触实验，但不幸因此唤醒了沉睡中的Adam，葛成调查队拼死使用隆基努斯之枪再度封印Adam，但结果失败，最终，葛成调查队人为使Adam的S^2机关暴走（因为葛成调查队全灭，所以详细不明），总算避免了完全的败局——也就是A.T力场（A.T.Field）的消失（全部生命重新开始），以及由亚当诞生的生命架构的重新构筑。因为此事，亚当成为了零碎的肉片。

在参拜母亲坟墓的回程途中，真嗣（绪方惠美 配音）和葛城美里（三石琴乃 配音）遭遇了第七使徒的攻击，关键时刻2号机势如破竹挫败对手，真嗣也由此结识了2号机的操纵者式波·明日香·兰格蕾（宫村优子 配音）。与沉默寡言的绫波丽（林原惠美 配音）不同，明日香自信张扬，甚至有些自大，在和真嗣相处的日子里，彼此闹出不少的笑话。他们三人分别驾驶着零号机、初号机和2号机，抵抗了第八使徒猛烈的攻击，在这一过程中，淡淡的情愫悄然在这三个青年男女的心中萌生。不久后，第九、十使徒相继降临，真嗣他们面临着生与死的残酷考验……

新世纪的高中生没有考上大学靠自学成材走向社会，成为国家栋梁的故事。

战兔创造了新世界后，除了战兔和龙我外，所有人都失去了有关假面骑士、天空之壁等的一切记忆。然而某一天，突然从白色的潘多拉金属板中出现了一个未知的外星生命体，他利用龙我恢复了潘多拉魔盒，并企图利用魔盒的力量毁灭全宇宙，而拯救宇宙的重任竟落在了龙我和埃伯尔特的身上！