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在沙漠城市玖楼国，少年小狼多年前，跟随养父考古家藤隆来到这国家，希望发掘该国的翼形遗迹，以解开玖楼国的历史之谜。小狼因此认识了玖楼国中的各人，包括与他青梅竹马的小樱公主。二人一直互相心仪，但小狼碍于身份问题，一直不敢表白。藤隆辞世后，小狼继承父亲遗志，继续挖掘和研究工作。为了拯救小樱，小狼带着小樱与新结识的法伊和黑钢踏上了在不同次元甚至不同时间寻找羽毛的征程，而飞王也在密切关注着事情的进展。只是主人公四人不会想到，这一切的一切，都是一个巨大的阴谋。

强盛的帕尔斯王国，因为连接东西方的大陆公路贯穿王国，故其文化和经济都非常繁盛，王都——叶克巴达那更是可以媲美东方“绢之国”首都的繁荣。但在帕尔斯历320年，帕尔斯被西方蛮族“鲁西达尼亚”入侵，本来不费吹灰之力便可获胜的帕尔斯，却因为其中一名万骑长的叛变，在平原“亚特罗帕提尼”的会战中惨败，大陆强国竟在一日之间陷入亡国的边缘。败走的帕尔斯国王安德拉寇拉斯三世，在逃亡之际为一名戴着银假面的骑士所捕。而第一次出征的王太子亚尔斯兰，在忠臣兼猛将达龙的协助下从混乱的战场中死里逃生，最后到了巴休尔山找寻不被国王所重用

羽翼年代记第二季故事讲述玖楼国的公主小樱拥有跨越时空的能力，和她在一起的小狼则是一个继承父亲遗志的考古家。英俊的小狼充满正义，勇敢刚强。把小樱视为生命里最重要的人。他们遭到不明身份的野心家狙击。小樱因此失去了全部记忆，而且伤重昏迷。小狼为了寻找小樱的“记忆之羽”而穿梭在不同的时空。和另外两个目的不同的旅伴--黑钢及法依一起踏上了奇异的魔法之旅！